No jogo, cada facção oferece uma experiência completamente diferente, desde os saltadores de wormholes Fantasmas de Creuss até os Emirados de Hacan, mestres do comércio e economia. A essas dezessete raças são oferecidas diversos caminhos para a vitória, mas apenas uma pode sentar no trono de Mecatol Rex como os novos mestres da galáxia.
Nunca dois jogos de Twilight Imperium serão idênticos. No começo de cada era galática, o tabuleiro de jogo é unica e estrategicamente construído utilizando 51 tiles de galáxias que abrangem tudo desde exuberantes novos planetas e supernovas até campos de asteroides e fendas de gravidade. Jogadores recebem uma mão desses tiles e se revezam criando a galáxia em torno de Mecatol Rex, o planeta capital, disposto no centro do tabuleiro. Uma tempestade de ion pode bloquear o progresso de sua raça através da galáxia enquanto uma fenda de gravidade fortuitamente colocada pode protegê-lo de seus inimigos mais próximos. A galáxia é sua tanto para forjar como dominar.
Uma rodada de Twilight Imperium começa com jogadores escolhendo uma entre oito cartas estratégicas que determinarão tanto a ordem de jogo como fornecerão a seu dono uma ação estratégica única para aquela rodada. Essas podem fazer qualquer coisa desde prover tokens de comando adicionais até permitir que um jogador controle o comércio em toda a galáxia. Depois de selecionadas essas funções, os jogadores se revezam em turno movendo suas frotas de sistema a sistema, reivindicando novos planetas para seus impérios, e envolvendo-se em guerras e comércio com outras facções. Ao final do turno, os jogadores se reúnem em um grande conselho para aprovar novas leis e ordens, sacudindo o jogo de maneiras imprevisíveis.
Após todos os jogadores passarem sua vez, os jogadores avançam na trilha de vitória, checando se completaram algum objetivo ao longo do turno e pontuando. Objetivos são determinados configurando dez cartas de objetivo público no começo de cada partida, depois gradualmente revelando-os a cada rodada. Cada jogador também escolhe entre dois objetivos secretos aleatórios no começo do jogo, provendo pontos de vitória alcançáveis apenas para o detentor daquele objetivo. Tais objetivos podem ser qualquer coisa desde pesquisar novas tecnologias até tomar o sistema natal de um vizinho. Ao final de cada turno, um jogador pode reivindicar um objetivo público e um objetivo secreto. Conforme o jogo continua, mais desses objetivos são revelados e mais objetivos secretos são distribuídos, dando aos jogadores metas dinamicamente em mudança ao longo da partida. O jogo continua até que um jogador atinja dez pontos de vitória.
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